Fasciola hepatica (Linnaeus, 1788) e saúde única : implicações da relação entre hospedeiros e meio ambiente na epidemiologia da fasciolose

Abstract

Resumo: Fasciola hepatica, um trematódeo de importância médica e veterinária, é o agente causador da fasciolose e representa uma preocupação no contexto da Saúde Única. No Brasil, a infecção em humanos é frequentemente subdiagnosticada e subnotificada, enquanto, em ruminantes — especialmente bovinos e ovinos — apresenta alta endemicidade, com destaque para as regiões Sudeste e Sul. Considerando a expressiva produção pecuária nacional, este estudo teve como objetivo mapear a distribuição atual da fasciolose e identificar fatores associados à sua transmissão, com ênfase nas mudanças no uso da terra e na ocorrência e distribuição dos hospedeiros intermediários na América do Sul. Foram analisados dados de uso e cobertura do solo (MAPBIOMAS) e registros de inspeção de F. hepatica em fígados bovinos oriundos de abatedouros sob fiscalização do SIF/MAPA entre 2002 e 2020. Informações sobre a ocorrência de Pseudosuccinea columella, Galba cubensis, Galba schirazensis e Galba truncatula foram obtidas por meio de revisão bibliográfica e da Coleção Malacológica do Instituto Oswaldo Cruz (IOC). A modelagem de nicho ecológico, baseada em algoritmos de aprendizado de máquina, foi utilizada para estimar áreas de potencial distribuição dessas espécies. Mais de dois milhões de fígados bovinos apresentaram infecção por F. hepatica. Na região Norte, observou-se um aumento expressivo da área de pastagens (p = 0,000001), acompanhado por redução proporcional da cobertura florestal. As regiões Centro Oeste e Norte concentraram o maior número de bovinos abatidos (> 290 milhões), sendo que o número de municípios com registros de fígados infectados passou de 194, em 2002, para 747, em 2020. Esses resultados sugerem que a expansão da fasciolose pode estar relacionada às alterações no uso da terra e ao intenso transporte de gado contaminado. Na modelagem, P. columella e G. cubensis apresentaram ampla adequabilidade ambiental, principalmente influenciada pela precipitação, enquanto G. schirazensis e G. truncatula, mais sensíveis à temperatura, mostraram distribuição restrita a áreas de maior altitude. Observou-se sobreposição de nicho entre P. columella e G. cubensis (0,46), e entre G. schirazensis e G. truncatula (0,56), com áreas ambientalmente favoráveis identificadas na Argentina, Peru, Bolívia e Brasil. No território brasileiro, P. columella apresentou alta adequabilidade nos biomas Cerrado e Amazônia, regiões impactadas pelo desmatamento e pela conversão de áreas nativas em pastagens. Galba cubensis também demonstrou grande potencial como hospedeiro intermediário no país, com ampla distribuição prevista. Diante desse cenário, torna-se evidente a expansão de F. hepatica por meio de seus hospedeiros intermediários e definitivos, ressaltando a necessidade de revisão dos mecanismos de fiscalização sanitária relacionados ao trânsito de bovinos. O controle da movimentação de gado pode subsidiar estratégias para restringir a ocupação desordenada de novas áreas. Ademais, medidas urgentes devem ser adotadas para conter a transmissão da fasciolose em regiões com populações vulneráveis e hospedeiros silvestres, sobretudo considerando a crescente produção bovina em áreas ilegais, como terras indígenas e unidades de conservação, o que eleva os riscos sanitários e ecológicos e favorece a introdução de novos patógenos em ambientes de elevada biodiversidade.

Abstract: Fasciola hepatica, a trematode of medical and veterinary importance, is the causative agent of fascioliasis and represents a concern within the One Health framework. In Brazil, human infection is often underdiagnosed and underreported, while in ruminants—especially cattle and sheep—it shows high endemicity, particularly in the Southeast and South regions. Considering the country's extensive livestock production, this study aimed to map the current distribution of fascioliasis and identify factors associated with its transmission, with emphasis on land-use changes and the occurrence and distribution of intermediate hosts in South America. Land-use and land-cover data (MAPBIOMAS) and records of F. hepatica infection in cattle livers from slaughterhouses under SIF/MAPA inspection between 2002 and 2020 were analyzed. Occurrence records of Pseudosuccinea columella, Galba cubensis, Galba schirazensis, and Galba truncatula were obtained through a literature review and from the Mollusk Collection of the Oswaldo Cruz Institute (IOC). Ecological niche modeling, using machine learning algorithms, was employed to estimate the potential distribution areas of these species. Over two million cattle livers were found to be infected with F. hepatica. In the Northern region, pasture areas increased significantly (p = 0.000001), accompanied by a proportional reduction in forest cover. The Central-West and Northern regions recorded the highest number of slaughtered cattle (> 290 million), with infected livers reported in 194 municipalities in 2002 and 747 in 2020. These findings suggest that the expansion of fascioliasis may be related to land-use changes and the intense movement of infected livestock. In the models, P. columella and G. cubensis showed broad environmental suitability, mainly influenced by precipitation, whereas G. schirazensis and G. truncatula, more sensitive to temperature, exhibited a more restricted distribution in higher altitude areas. Niche overlap was observed between P. columella and G. cubensis (0.46), and between G. schirazensis and G. truncatula (0.56), with environmentally suitable areas identified in Argentina, Peru, Bolivia, and Brazil. In Brazil, P. columella showed high suitability in the Cerrado and Amazon biomes, which are heavily affected by deforestation and pasture expansion. Galba cubensis also demonstrated strong potential as an intermediate host, with wide predicted distribution across the country. Given this scenario, the expansion of F. hepatica through its intermediate and definitive hosts becomes evident, highlighting the need to revise sanitary control mechanisms related to cattle transport. Monitoring livestock movement may support strategies to limit the unregulated occupation of new areas. Furthermore, urgent control measures must be implemented to prevent fascioliasis transmission in regions with vulnerable populations and wildlife hosts, especially in the context of increasing cattle production in illegal areas, such as Indigenous lands and conservation units, which raises both sanitary and ecological risks and favors the introduction of new pathogens in highly biodiverse environments