História de vida e os mecanismos moleculares do desenvolvimento e da regeneração de Tubastraea coccinea (Dendrophylliidae, Scleractinia) : um ensaio para o seu estabelecimento como organismo modelo = Life-history and molecular mechanisms of the development and regeneration of Tubastraea coccinea (Dendrophylliidae, Scleractinia): an essay to stablish it as a model organism

Abstract

Resumo: O coral azooxanteladoTubastraea coccinea (Dendrophylliidae, Scleractinia), também conhecido como coral-sol, está entre as espécies invasoras mais bem-sucedidas da atualidade. Seu potencial invasor deve-se principalmente as suas características oportunistas, incluindo diversas estratégias reprodutivas e capacidade regenerativa. Estas características em adição à posição dos cnidários no início da divergência dos metazoários, fazem de T. coccinea um promissor organismo modelo dentro dos antozoários calcificadores e azooxantelados. Desta forma, como um primeiro passo para o estabelecimento de T. coccinea como organismo modelo, a presente tese teve como objetivo principal avaliar os traços da história de vida deste coral (reprodução, desenvolvimento, recrutamento e regeneração), e determinar o aparato genético utilizado durante diferentes fases do seu desenvolvimento ontogenético e também ao longo do processo de regeneração. Adicionalmente, para uma melhor compreensão da capacidade de regeneração em Scleractinia, bem como do potencial invasor de Tubastraea spp., o segundo objetivo desta tese foi avaliar a capacidade de regeneração de fragmentos de quatro espécies do gênero Tubastraea (T. coccinea, T. tagusensis, T. micranthus e T. diaphana), de locais onde são nativas e também em locais onde são consideradas exóticas. Além de suportar o estabelecimento de T. coccinea como organismo modelo, análises biológicas, ecológicas e moleculares indicam que T. coccinea pode liberar milhares de descendentes em diferentes fases de vida (embriões, e larvas recém-formadas e maturas), bem como regenerar após a fragmentação, sendo esta uma habilidade do gênero. Além disso, altas temperaturas aceleram a regeneração de Tubastraea spp., mas assim como observado para fragmentos menores (<0.5 cm2), demanda um maior custo metabólico. Adicionalmente, análises de bioinformática identificaram genes que são diferencialmente expressados e co-expressados ao longo do desenvolvimento e da regeneração de T. coccinea, o quais foram então submetidos a análises de enriquecimento de genes ortólogos. Estes dados resultaram na caracterização de oito aspectos fisiológicos e morfológicos do desenvolvimento de T. coccinea: maturação larval, incluindo 1) desenvolvimento do epitélio; 2) neurogênese; 3) capacidade natatória; e 4) competência para assentamento e metamorfose; 5) sistema imunológico; 6) início; e 7) final da metamorfose; e 8) calcificação. Em adição, três fases do processo de regeneração foram caracterizados, a saber: 1) cicatrização imediatamente após a fragmentação; 2) início da regeneração que ocorre entre o final do processo de cicatrização e a abertura de uma ou mais bocas iniciais; e 3) a regeneração tardia que foi caracterizada pela diferenciação das demais estruturas de pólipo e iniciação da calcificação. Juntos, os resultados apresentados nesta tese aumentam o nosso conhecimento sobre o gênero Tubastraea, fornecem informações importantes para o estabelecimento de T. coccinea como espécie modelo, e auxiliam cientificamente o aprimoramento de métodos de controle e manejo das espécies de Tubastraea que ocorrem fora de seus ambientes naturais.

Abstract: The azooxanthellate coral Tubastraea coccinea (Dendrophylliidae, Scleractinia), also known as sun-coral, is considered one of the most successful invasive species nowadays in the marine realm. Its invasive success is mostly related to opportunistic characteristics, including several reproductive strategies and regenerative capacity. These characteristics, allied to the early diverging position of cnidarians within Metazoa, make T. coccinea a promising model organism among azooxanthellate calcified anthozoans. Therefore, as a first step towards establishing T. coccinea as a model organism, the main aim of this thesis was to assess the life-history traits of this coral species (reproduction, development, recruitment, and regeneration), and to determine the gene expression during different phases of its ontogenetic development and also throughout its regeneration process. Moreover, to better understand the regeneration capacity within Scleractinia, as well as the invasive potential of Tubastraea spp., it was also evaluated the regenerative ability from fragments of four species (T. coccinea, T. tagusensis, T. micranthus and T. diaphana), sampled from native and invaded habitats. In addition to supporting T. coccinea as a model organism, the biological, ecological and molecular analyses indicate that this coral is able to release thousands of offspring in different developmental stages (ranging from embryos to both early stage and mature larvae), as well as being able to regenerate after fragmentation, the latter being a genus ability. It was observed that the regeneration of Tubastraea spp. is faster in higher temperatures. However, as observed in small fragment sizes (<0.5 cm2), such temperatures demand a higher metabolic cost. Molecularly, genes that were differentially expressed and coexpressed across developmental and regeneration stages were identified and subjected to gene-ontology enrichment analysis. These results allowed the characterization of eight physiological and morphological features from T. coccinea development: larval maturation, including 1) epithelial development; 2) neurogenesis; 3) swimming capacity; and 4) settlement and metamorphosis competence; 5) immune system; 6) early; and 7) late metamorphosis; and 8) calcification. In addition, three regeneration process phases were recognized: 1) wound healing initiated immediately after fragmentation; 2) early regenerative period that is transitional between wound healing and the emergence of one or more mouth rudiments; and 3) a late regeneration phase characterized by full differentiation of further polyp structures and the initiation of calcification. Together, results presented herein advance our understanding on Tubastraea, provide important information to the establishment of T. coccinea as a model organism, and scientifically subsidize the improvement of management and control actions of Tubastraea species in non-native habitats.