Ficotoxinas em ostras-do-mangue no complexo estuarino de Paranaguá (PR) : distribuição espacial e fatores associados

Abstract

Resumo: As microalgas desempenham um papel crucial nos ecossistemas aquáticos, atuando como produtores primários que sustentam a cadeia alimentar marinha. No entanto, em condições ambientais favoráveis, algumas espécies podem se proliferar excessivamente, promovendo eventos conhecidos como florações de algas nocivas (FANs), por vezes envolvendo a produção de ficotoxinas potentes. Essas toxinas, quando acumuladas em moluscos bivalves, como ostras, representam um risco significativo para a saúde humana. Entre as principais ficotoxinas regulamentadas estão o ácido ocadaico (AO), o ácido domoico, as saxitoxinas, as brevetoxinas e os azaspirácidos. Além disso, as toxinas emergentes, como as iminas cíclicas, cianotoxinas e tetrodotoxinas, oferecem riscos adicionais, embora ainda não tenham causado episódios de intoxicação em humanos pelo consumo de bivalves no Brasil. O litoral do Paraná, segundo maior produtor de ostras no sul do Brasil, tem registrado níveis inseguros de ficotoxinas nas últimas décadas. Ainda assim, a região carece de um programa de monitoramento plenamente implementado. No presente estudo, amostragens de ostras-do-mangue (5,7 a 11 cm de altura da concha) foram realizadas no outono (Abril-Junho) e primavera (Outubro-Novembro) de 2019 em 16 localidades distintas, representativas de todos os setores do Complexo Estuarino de Paranaguá (CEP). Foram efetuadas análises de cromatografia líquida com detecção por espectrometria de massas (HPLC-MS/MS) para se determinar a presença e as concentrações das toxinas regulamentadas em amostras de tecidos moles totais e de suas glândulas digestivas, órgão relacionado com a detoxificação destes compostos. O estudo também foi pioneiro na investigação sistemática de toxinas emergentes em bivalves na região. Por fim, buscou-se correlacionar a ocorrência de biotoxinas em ostras com a abundância de microalgas presentes na água, bem como com os fatores ambientais dominantes no CEP durante este período. A única ficotoxina detectada nas amostras foi o AO, presente com elevada frequência, porém em concentrações abaixo do limite regulatório estabelecido pelo Programa Nacional de Moluscos Bivalves Seguros (i.e., 160 ng g-1). As maiores concentrações foram encontradas nas glândulas digestivas, sobretudo nas ostras menores. De modo geral, as maiores salinidades e menores temperaturas da água estiveram associadas a maiores níveis de AO, principalmente nos meses de abril, maio e outubro. Embora nenhuma das 372 amostras de ostras-do-mangue analisadas tenha atingido níveis inseguros de AO, e nenhuma outra ficotoxina – regulamentada ou emergente – tenha sido detectada durante o período investigado, é crucial manter uma vigilância permanente no CEP. A detecção de AO em níveis baixos a moderados (= 15,33ng g-1 nos tecidos moles totais) em quase todo o CEP e durante todos os meses estudados em 2019 alerta para o risco associado ao consumo frequente de ostras na região, principalmente por populações vulneráveis com restrição proteica. O fato de que os maiores níveis de AO neste estudo tenham ocorrido na Baía de Pinheiros, uma região mais remota e pouco estudada, é especialmente preocupante. Níveis relativamente mais elevados também foram observados em áreas das Baías de Antonina e Paranaguá, que abrigam a maior concentração populacional do CEP. Essas descobertas devem orientar o monitoramento de bivalves e reforçar a segurança sanitária dos consumidores, especialmente em regiões e períodos de maior risco

Abstract: Microalgae play a crucial role in aquatic ecosystems, acting as primary producers that sustain the marine food chain. However, under favorable environmental conditions, some species can proliferate excessively, triggering events known as harmful algal blooms (HABs), which may involve the production of potent phycotoxins. These toxins, when accumulated in bivalve mollusks such as oysters, pose a significant risk to human health. Among the main regulated phycotoxins are okadaic acid (OA), domoic acid, saxitoxins, brevetoxins, and azaspiracids. In addition, emerging toxins such as cyclic imines, cyanotoxins, and tetrodotoxins pose further risks, although they have not yet caused human intoxication episodes from bivalve consumption in Brazil. The coast of Paraná, the second-largest oyster producer in southern Brazil, has recorded unsafe levels of phycotoxins in recent decades. Nonetheless, the region lacks a fully implemented monitoring program. In the present study, mangrove oysters (5.7 to 11 cm shell height) were sampled in the autumn (AprilJune) and spring (October-November) of 2019 from 16 different locations, representing all sectors of the Paranaguá Estuarine Complex (PEC). High-performance liquid chromatography coupled with mass spectrometry (HPLC-MS/MS) was used to determine the presence and concentrations of regulated toxins in whole oyster samples (soft tissues) and their digestive glands, the organ responsible for detoxifying these compounds. The study also pioneered the systematic investigation of emerging toxins in bivalves in the region. Finally, it aimed to correlate the occurrence of biotoxins in oysters with the abundance of microalgae present in the water, as well as with the dominant environmental factors in the PEC during this period. The only phycotoxin detected in the samples was OA, which was present with high frequency but in concentrations below the regulatory limit established by the National Program for Safe Bivalve Mollusks (i.e., 160 ng g-1). The highest concentrations were found in the digestive glands, particularly in smaller oysters. In general, higher salinities and lower water temperatures were associated with higher OA levels, especially in April, May, and October. Although none of the 372 mangrove oyster samples analyzed reached unsafe OA levels, and no other regulated or emerging phycotoxins were detected during the investigated period, continuous monitoring of the PEC is crucial. The detection of OA at low to moderate levels (= 15.33 ng g-1 in whole oysters) throughout most of the PEC and during all the months studied in 2019 raises concerns about the risks associated with frequent oyster consumption in the region, particularly for vulnerable populations with protein restrictions. The fact that the highest OA levels in this study were found in Pinheiros Bay, a more remote and understudied area, is especially concerning. Relatively higher levels were also observed in areas of Antonina Bay and Paranaguá Bay, which host the highest population concentration within the PEC. These findings should guide bivalve monitoring efforts and reinforce consumer health safety, particularly in regions and periods of greater risk