Interações entre poluição plástica, microalgas e suas toxinas : estressores para juvenis de tartarugas-verde (Chelonia mydas)?

Abstract

Resumo: Os resíduos plásticos poluem os oceanos, exercendo impactos diretos sobre a saúde de vários organismos, incluindo as tartarugas-verde (Chelonia mydas), via ingestão ou contato físico. Além de causarem emaranhamento, sufocamento e danos ao sistema digestório, os resíduos plásticos podem carregar compostos tóxicos em sua superfície, tornando-se fontes potenciais de poluentes e toxinas para a vida marinha. As microalgas, algumas das quais produtoras de ficotoxinas, colonizam a superfície de detritos plásticos, podendo agravar os riscos da ingestão destes resíduos para a saúde animal. O presente estudo teve como objetivos (i) avaliar a colonização de diferentes tipos de plásticos por microalgas bênticas tóxicas – o dinoflagelado Prorocentrum lima – e diatomáceas não-tóxicas durante uma semana em sistema experimental em laboratório, e (ii) investigar a relação da presença de detritos plásticos e microalgas nocivas no trato gastrointestinal com as concentrações de ficotoxinas detectadas em tecidos de tartarugas-verde encalhadas mortas no litoral do Paraná (sul do Brasil) ao longo de quatro meses em 2022. No experimento em laboratório, diferentes tipos de plásticos (polipropileno-PP, poliestireno de alta densidade-PEAD, poliestireno de baixa densidade-PEBD, polipropileno biorientado BOPP) foram submersos em tanques contendo as microalgas suspensas em água do mar, e a formação de biofilme algal na superfície dos plásticos foi quantificada ao longo do tempo. O biofilme foi perceptível a partir de 24 horas de exposição, com aumento exponencial na densidade de células a partir daí, atingindo abundâncias ligeiramente maiores de ambas as espécies nos fragmentos de PP e HDPE. Células tóxicas de P. lima predominaram no biofilme ao longo dos sete dias, mostrando-se colonizadores mais eficientes da superfície de todos os tipos de polímeros. Paralelamente, as tartarugas analisadas possuíam uma grande diversidade de microalgas no conteúdo de seu trato, com maior abundância de células nos intestinos do que nos estômagos. As microalgas mais frequentes e abundantes foram as de ocorrência tipicamente estuarina/costeira, embora algumas espécies mais oceânicas também tenham sido registradas, podendo indicar o uso de áreas de alimentação variadas pelos animais encontrados na costa paranaense. Foram registrados quatro táxons de dinoflagelados produtores de toxinas, que foram relativamente mais abundantes nos intestinos de tartarugas-verde que continham resíduos plásticos do que naquelas em que macro-resíduos eram imperceptíveis. Por fim, as concentrações de ficotoxinas lipofílicas foram determinadas por cromatografia líquida de alta performance acoplada a espectrometria de massa em amostras de tecidos de estômago, intestino e fígado. Quase metade dos indivíduos analisados apresentavam concentrações baixas a moderadas da toxina diarreica ácido ocadaico (OA) em seus tecidos, especialmente nos intestinos. Embora os níveis provavelmente não sejam suficientes para causarem intoxicação aguda nos animais, não se pode descartar possíveis impactos crônicos à saúde de juvenis de tartarugas-verde que usam as áreas costeiras comumente afetadas por florações de microalgas produtoras de OA e outras toxinas. O presente estudo não permite inferir se houve, de fato, uma relação entre a ingestão de plásticos e a contaminação por OA nas tartarugas analisadas, mas sugere, em conjunto, que estes resíduos têm um grande potencial de atuarem como vetores de ficotoxinas, caracterizando um cenário de estressores múltiplos para a vida marinha na região

Abstract: Plastic waste pollutes the ocean, exerting direct impacts on the health of various organisms, including green turtles (Chelonia mydas), via ingestion and physical interaction. In addition to causing entanglement, suffocation and damages to the digestive system, plastic waste can carry toxic compounds on its surface, becoming potential sources of pollutants and toxins for marine life. Microalgae, some of which produce phycotoxins, colonize plastic debris, potentially exacerbating the risks of ingestion for animal health. The present study aimed to (i) assess the colonization of different types of plastics by toxic benthic microalgae – the dinoflagellate Prorocentrum lima – and non-toxic diatoms during a one-week laboratory experiment, as well as (ii) investigate the relationship between the presence of plastic debris and harmful microalgae in the gastrointestinal tract (GIT) and the concentrations of phycotoxins in tissues of green turtles dead-stranded on the coast of Paraná (southern Brazil) over four months in 2022. In the laboratory experiment, different types of plastics (polypropylene-PP, high-density polystyrene-HDPE, low-density polystyrene-LDPE, bi-axially oriented polypropylene-BOPP) were submerged in tanks containing microalgae suspended in seawater, and the formation of algal biofilm on the surface of the plastics was quantified over time. Biofilm formation was already noticeable after 24 hours of the experiment, and cell density increased exponentially from then on, reaching slightly higher abundances of both species in HDPE and PP fragments. Toxic células of P. lima predominated in the biofilm over the seven days, proving to be more efficient colonizers of plastics of all types of polymers. In parallel, the microscopic fractions in the GIT content of turtles that contained or did not contain plastic were analyzed, identifying and quantifying the presence of toxic and non-toxic microalgae. Tissue samples from the stomach, intestine, and liver were collected, and the concentrations of lipophilic phycotoxins were determined by HPLC-MS/MS. The turtles analyzed had a great diversity of microalgae in the contents of their GIT, with a greater abundance of células in the intestines than in the stomachs. The most frequent and abundant microalgae were typically estuarine/coastal in occurrence, although some more oceanic species were also recorded, which may indicate the use of varied feeding areas in animals found on the coast of Paraná. Four taxa of toxin-producing dinoflagellates were recorded, which were relatively more abundant in the intestines of green turtles that contained plastic waste. Almost half of the individuals analyzed had low to moderate concentrations of the diarrheal toxin okadaic acid (OA) in their tissues, especially in the intestines. Although the levels are probably not sufficient to cause acute poisoning in animals, possible chronic health impacts on juvenile green turtles that use coastal areas commonly affected by microalgae blooms that produce OA and other toxins cannot be ruled out. The present study does not allow us to infer the real relationship between OA contamination and the ingestion of plastics in the turtles analyzed, but it suggests, together, that these residues have a great potential to act as vectors of phycotoxins, characterizing themselves as multiple stressors for marine life