Hemoparasitos de aves na floresta atlântica : quais os fatores estão associados às infecções?

Abstract

Resumo: Devido a importância epidemiológica de doenças transmitidas por vetores e o atual cenário de mudanças globais, a busca pela compreensão da relação entre as condições ambientais e a interação parasito-hospedeiro é de grande importância. Nesse contexto, as aves tornaram-se um modelo clássico pela alta diversidade de espécies, facilidade de captura e por abrigarem uma elevada riqueza de hemoparasitos. Sabe-se que as variáveis ambientais e as características dos hospedeiros podem afetar a dinâmica das comunidades de hemoparasitos, mas ainda existem diversas lacunas com relação aos padrões de infecção destes parasitos e seus determinantes na região Neotropical. Sendo assim, utilizamos três abordagens para explorar quais fatores determinam os parâmetros ecológicos e parasitológicos de hemoparasitos em aves do Neotrópico: 1 - Analisamos se a preferência de habitat e filogenia das aves afetam os parâmetros de infecção de cinco grupos de hemoparasitos (Haemoproteus, Leucocytozoon, Plasmodium, Trypanosoma e filarioides) na região Neotropical; 2 - relacionamos a distância funcional e filogenética dos hospedeiros e variáveis locais com a composição de linhagens de Plasmodium na Floresta Atlântica, e; 3 - descrevemos a composição hemosporídeos e testamos se história de vida do hospedeiro e estágio de sucessão florestal afeta a probabilidade de infecção destes parasitos em uma comunidade de aves localizada no litoral sul da Floresta Atlântica. Para alcançar os dois primeiros objetivos compilamos dados já publicados, e para o terceiro realizamos a amostragem em campo. Observamos que a história evolutiva do hospedeiro é um fator relevante para a ecologia de hemoparasitos nas três escalas (continental, regional e local) e que, de certa forma, o ambiente também afeta parâmetros de infecção e variação da composição de parasitos. No Neotrópico, há uma diferença na probabilidade de infecção dos grupos de parasitos com relação a preferência de habitat dos hospedeiros. Espécies de aves que ocorrem em ambientes de alta altitude tendem a ter maior probabilidade de infecção por Leucocytozoon, enquanto aves de latitudes tropicais são mais propensas a ser infectadas por Plasmodium. Haemoproteus tende a ser encontrados em aves tolerantes a distúrbios ambientais, já filarioides e Trypanosoma podem ser mais observados em aves de florestas tropicais de baixada. A nível regional, desvendamos que a as linhagens de Plasmodium de aves da Floresta Atlântica tendem a infectar espécies de hospedeiros filogeneticamente próximas. Sendo esta relação também observada quando analisado por localidade, onde a variação na composição de linhagens de Plasmodium é diretamente relacionada com a diversidade beta filogenética das aves que ocorrem na localidade. Localmente, capturamos 338 indivíduos e encontramos uma prevalência de infecção por hemosporídeos 23.7%, sendo predominantemente infectados por Plasmodium (prevalência de 21.6%). Identificamos uma associação negativa entre estrato de forrageio e probabilidade de infecção de Plasmodium, enquanto que locais de floresta secundárias em estágio intermediário de sucessão tende a ter maior probabilidade de infecção pelo parasito. Esta tese pode ser uma ferramenta para identificar possíveis áreas com maior potencial de ocorrência de parasitos e detectar locais com possíveis riscos de surto epidemiológico nas aves da Floresta Atlântica. Descobertas especialmente uteis diante do cenário de conversão de habitats e mudanças climáticas. Palavras-Chave: diversidade beta, gradiente de sucessão, interação parasitohospedeiro, malária aviária, uso do habitat.

Abstract: Understanding the effects of the environment on the host-parasite interaction is a crucial question for vector-borne disease epidemiology, especially considering the actual global change scenario. In such a context, birds are classic models to study disease ecology. These animals are highly diverse, easy to capture and handle, and harbor a myriad of blood parasites. It is already known that environmental factors can drive the composition of blood parasites but still, there are several gaps in how environment, host phylogeny, and host life history determine the blood parasites' infection parameters and community assembly in the Neotropical region. Here, we used three different frameworks to explore which factors drive the ecology bird blood parasites in different spatial scales within the Neotropical region: 1 - We analyzed if bird habitat preferences affect the infection parameters of five parasite groups (Haemoproteus, Leucocytozoon, Plasmodium, Trypanosoma and filarioids) across Neotropical region; 2 - We assess whether host phylogeny, host functional distance or local factors drives the Plasmodium lineage assembly across the Atlantic Forest, and; 3 - We described the haemosporidian composition and tested whether host life history or succession gradient affects the haemosporidian infection probabilities from a bird community located in southern Atlantic Forest. To achieve our first two goals, we complied already published data, whereas the third goal was achieved based on field samplings. We found that host evolutionary history is particularly relevant on blood parasite ecology at the three scales (continental, regional and local), and that the environment affects the infection parameters and composition of such parasites. In the Neotropics, there are differences in infection parameters among the parasite groups associated with the bird habitat preferences. For instance, bird species from altitudinal environments are likely to be infected by Leucocytozoon, whereas bird species that habit tropical latitude are more prone to be infected by Plasmodium. Haemoproteus tend to be found infecting bird species from disturbed habitats, and Trypanosoma and filarioid are likely to occur in lowland forest bird species. At a regional level, we unveiled that Plasmodium lineages are host phylogenetic specialists. Such association is also observed when analyzing from at local perspective, in which Plasmodium lineage turnover is directly related to host phylogenetic dissimilarity. In our local sampling, we captured 338 bird individuals and found 23.7% of prevalence, with detections being predominantly by Plasmodium (21.6% of prevalence). We found a negative association between Plasmodium probability of infection and bird foraging strata, whereas birds that habit secondary forests at intermediate levels of forest succession are likely to be more infected by the parasite. Considering all together, this thesis provides tools to identify potential areas of parasite occurrence and detect localities of possible avian blood parasite outbreaks across the Atlantic Forest. Findings are particularly useful in the actual scenario of land conversion and climate change. Keywords: avian malaria, beta diversity, habitat use, host-parasite interaction, succession gradient.