Padrões sazonais apresentados por morcegos neotropicais em uma região subtropical na região sul do Brasil : dieta, reprodução, condição corpórea, atividade e hibernação

Abstract

Resumo: Morcegos em regiões temperadas e subtropicais estão sujeitos às restrições geradas pelas baixas temperaturas durante o inverno. Para resistir a isso eles precisam empregar estratégias que os permite sobreviver através da estação, como torpor diário, hibernação, reservas de gordura, adaptações na dieta, ciclo reprodutivo e padrões de atividade. Há vários estudos focando nesses aspectos da biologia dos morcegos ao redor do mundo, porém pouco é conhecido sobre isso em regiões subtropicais no sul da América do Sul. Assim, esse estudo teve como objetivo explorar padrões sazonais em morcegos na região de Mata de Araucárias no sul do Brasil analisando alterações sazonais na dieta, condição corpórea, atividade e a possibilidade de uso de torpor diário e/ou hibernação, e assim começar a entender melhor como os morcegos na região são afetados pelas baixas temperaturas do inverno. Nós investigamos alterações na dieta, ciclo reprodutivo, condição corpórea, padrão de atividade e uso de heterotermia em morcegos no sul do estado do Paraná e norte de Santa Catarina, no sul do Brasil. Nós capturamos morcegos usando dez redes de neblina (27 m²) por seis horas por noite e avaliamos a dieta através de análise de amostras fecais, o ciclo reprodutivo por identificação da condição reprodutiva das fêmeas capturas através de apalpação do abdômen e mamas, e condição corpórea usando o Índice de Condição Corpórea (BCI, sigla em inglês para Body Condition Index) (massa/comprimento do antebraço). Nós capturamos 207 morcegos de duas famílias (Vespertilionidae e Phyllostomidae) e oito espécie, e as mais capturadas foram Sturnira lilium (n=73) e Histiotus velatus (n=46). Não foram encontradas variações sazonais na dieta de H. velatus e Myotis spp. Fêmeas grávidas foram encontradas no fim da primavera, e fêmeas lactantes no início do verão, e a única espécie a apresentar um padrão reprodutivo bimodal foi S. lilium, com fêmeas prenhas na primavera e no fim de janeiro. A condição corpórea de machos de H. velatus e fêmeas de S. lilium apresentou um padrão sazonal, com condição corpórea pior durante o inverno e melhorando durante a primavera, enquanto machos de S. lilium não apresentaram nenhuma mudança sazonal, ficando estáveis durante o ano todo. Nós investigamos a atividade dos morcegos utilizando detecção acústica durante 20 meses em um total de 396 noites. A atividade dos morcegos foi praticamente nula abaixo de 10 ºC e teve o pico acima dos 20 ºC, com a maior atividade no mês de novembro, com uma média de 20,89 passagens de morcego/hora, enquanto julho teve a menor atividade (0,2), e a atividade dos morcegos foi influenciada tanto pela temperatura ambiente quanto pela estação. Os morcegos também apresentaram diferentes padrões de atividade temporal de acordo com o mês, com a maioria da atividade no outono e inverno concentrada nas três primeiras horas, enquanto na primavera e outono a atividade continuou estável durante a noite toda. Por fim, nós investigamos o uso de heterotermia por morcegos usando radiotransmissores termossensíveis, que foram colados a indivíduos de Eptesicus brasiliensis. Um dos morcegos rastreados utilizou torpor durante 13 dias consecutivos em uma cavidade no tronco de uma árvore, com um breve momento de atividade em uma noite quente quando ele deixou o abrigo por cerca de três horas, retomando o torpor assim que retornou, demonstrando a primeira evidência de hibernação em morcegos na América do Sul. Neste estudo nós demonstramos que morcegos podem ser afetados pela sazonalidade nas regiões subtropicais da América do Sul, e que precisam adaptar seu ciclo reprodutivo, condição corpórea e atividade de acordo com as variações sazonais na temperatura e recursos, e também mostramos que morcegos podem se utilizar de heterotermia na América do Sul. Com esses dados, esperamos ajudar a entender como morcegos sul-americanos se comportam em condições subtropicais e mostrar que o tema de sazonalidade em morcegos da região deveria ser mais estudado.

Abstract: Bats in temperate and subtropical regions are subject to the constraints generated by low temperatures during the winter. To cope with that they must employ strategies that allow them to survive through it, like daily torpor, hibernation fat reserves, adaptations in diet, reproductive cycle, and activity patterns. There are several studies focusing on these aspects of bat biology around the world, however little is known about it in the subtropical regions of South America. Thus, this study aimed to explore seasonal patterns in bats from Southern Brazil by investigating the seasonal changes in diet, reproductive season, body condition, activity, and the possibility of daily torpor and/or hibernation, and so begin to understand better how bats in the region are affected by the low winter temperatures. We investigated diet changes, reproductive cycle, body condition, activity patterns, and use of heterothermy in bats in the south of the state of Paraná and north of the state of Santa Catarina, in Southern Brazil. We captured bats using 10 mist-nets (27 m²) for six hours per night and evaluated diet through analysis of fecal samples, reproductive cycle by identifying the reproductive condition of captured females through palpation of the abdomen and breasts, and body condition using Body Condition Index (mass/forearm length). We captured 207 bats from two families (Vespertilionidae and Phyllostomidae) and eight species, and the most captured species were Sturnira lilium (n=73) and Histiotus velatus (n=46). We did not find any seasonal changes in the diet of H. velatus, and Myotis spp. Pregnant females were found in late spring, lactating females during early summer, and the only species that presented a bimodal pattern was S. lilium, with pregnant females in spring and late January. Body condition of males of H. velatus and females of S. lilium presented a seasonal pattern, with worse condition during winter and improving again in spring, while males of S. lilium did not present any seasonal changes, staying stable during all seasons. We investigated bat activity by using acoustic detection for 20 months and a total of 396 nights. Bat activity was almost null below 10 ºC and peaked above 20 ºC, with the highest activity in November with 20.89 bat passes/hour, while July had the lowest activity (0.2), and bat activity was influenced by both ambient temperature and season. Bats also showed different temporal activity patterns according to season, with most activity in autumn and winter concentrated in the first three hours, while during spring and summer it was stable the whole night. Finally, we investigated the use of heterothermy by bats through temperature-sensitive radio transmitters attached to individuals of Eptesicus brasiliensis. One of the tagged bats used torpor for 13 consecutive days in a tree cavity roost, with brief arousal on a warm night when it left the roost for about three hours and re-entered torpor immediately after returning, showing the first evidence of hibernation by bats in South America. In this study, we were able to show that bats might be affected by seasonality in subtropical areas South America and must adapt their reproductive cycle, body condition, and activity according to seasonal changes in temperature and resources, and also, we showed that bats can employ heterothermy in South America. With these data, we hope to help to understand how South American bats behave under subtropical conditions and show that the subject of seasonality in bats of Southern Brazil should be more addressed.