Evolução do tamanho e da forma craniana em morcegos neotropicais (Mammalia : Chiroptera)

Abstract

Resumo: A radiação evolutiva da Ordem Chiroptera gerou notável diversidade de hábitos alimentares, que evoluíram, possivelmente a partir da insetivoria estrita, dando origem à frugivoria, à carnivoria, à hematofagia e à nectarívoria. Essa diversidade de hábitos alimentares, junto com outros atributos ecológicos, como estratégias de forrageamento e diferentes tipos de emissão de ecolocalização, acabam refletindo em especializações cranianas, morfológicas e funcionais. O crânio dos mamíferos é uma estrutura rígida e mensurável, podendo ser utilizado como modelo para representação de conjuntos de variáveis fenotípicas, que são importantes ao analisar características morfológicas e testar hipóteses evolutivas. Assim, entender como a adaptação modela a evolução morfológica é imprescindível para entender processos que possibilitam a diversificação biológica. O objetivo deste trabalho foi entender como ocorre a variação do tamanho e da forma dos crânios de morcegos neotropicais, testando a possibilidade de sinal filogenético na variação de tamanho e na forma e se as taxas de evolução morfológicas são constantes ao longo da evolução dos crânios, variando em associação com aspectos ecológicos-comportamentais. Além disso, foi testada a ocorrência de alometria evolutiva e de convergência evolutiva morfológica. Para isso, foram utilizados 957 indivíduos, de 90 espécies, de oito famílias de morcegos neotropicais (Vespertilionidae, Molossidae, Phyllostomidae, Emballonuridae, Mormoopidae, Noctilionidae, Furipteridae e Thyropteridae). Foi utilizada morfometria geométrica para analisar a forma e o tamanho cranianos, a partir de marcos anatômicos inseridos em três vistas do crânio de cada indivíduo (13 dorsal, 15 ventral, e 11 lateral). A partir das coordenadas desses marcos anatômicos, utilizou-se o tamanho do centroide para analisar a evolução do tamanho, em uma filogenia de morcegos podada, para conter somente as espécies analisadas no presente trabalho. Foi extraída a partir das médias das coordenadas de cada espécie, uma matriz de variância e covariância, que foi submetida a PCA, para cada um dos três lados, para analisar a variação da forma ao longo da história evolutiva. O sinal filogenético foi testado para os dados de tamanho e forma. Alometria evolutiva e taxas de evolução morfológicas também foram testadas para os três lados do crânio. Por fim, foram feitas análises de convergência morfológica entre clados que apresentaram maior acúmulo de variação fenotípica. Os resultados para a variação do tamanho mostram crânios com pouca variação em relação ao ancestral comum, sendo que a maior encontrada em Phyllostomidae. A variação da forma separou crânios de espécies que ecolocalizam por emissão nasal e daquelas espécies com emissão oral, para a vista lateral. Enquanto para as vistas dorsal e ventral, a principal variação foi no eixo que mostra crânios longos e afilados de um lado e crânios braquicéfalos, com abóbada craniana alta do outro. As taxas de evolução morfológica mais rápidas ficaram sempre para morcegos sanguívoros e nectarívoros, e também para ecolocalizadores nasais. Houve alometria evolutiva apenas para a vista lateral do crânio, mostrando que só ela é afetada pelo tamanho. Foi encontrada convergência evolutiva morfológica entre duas subfamílias de espécies nectarívoras, com crânios longos e afilados. Também houve convergência para crânios braquicéfalos de frugívoros durófagos e sanguívoros, e algumas espécies de insetívoros e morcegos pescadores (Noctilio spp.). Todas as análises deram destaque para morcegos que apresentam ecolocalizações nasais, que apresentam rápida taxa de evolução morfológica em relação aos emissores orais. Isso indica que quanto maior a distância fenética do ancestral insetívoro emissor oral, maior diversidade de formas e de hábitos alimentares aparecem. As espécies sanguívoras, nectarívoras e frugívoras durófagas, todas emissoras nasais, são exemplos dessa grande diversificação, e foram destaque na grande maioria das análises testadas. Dietas baseadas em itens alimentares duros e líquidos, geralmente separam no filomorfoespaço, sugerindo que os extremos da dieta requerem uma grande reformulação da morfologia do crânio.

Abstract: The evolutionary radiation of the Order Chiroptera generated a remarkable diversity of feeding habits, which possibly evolved from strict insectivory, giving rise to frugivory, carnivory, hematophagy and nectarivory. This diversity of eating habits, along with other ecological attributes, such as foraging strategies and different types of echolocation emissions, end up reflecting on cranial, morphological and functional specializations. The skull of mammals is a rigid and measurable structure, and can be used as a model to represent sets of phenotypic variables, which are important when analyzing morphological characteristics and testing evolutionary hypotheses. Thus, understanding how adaptation shapes morphological evolution is essential to understand processes that enable biological diversification. The objective of this work was to understand how the variation in the size and shape of neotropical bat skulls occurs, testing the possibility of a phylogenetic signal in the variation in size and shape and whether the morphological evolution rates are constant throughout the evolution of the skulls, varying in association with ecological-behavioral aspects. Furthermore, the occurrence of evolutionary allometry and morphological evolutionary convergence was tested. For this, 957 individuals, from 90 species, from eight Neotropical bat families (Vespertilionidae, Molossidae, Phyllostomidae, Emballonuridae, Mormoopidae, Noctilionidae, Furipteridae and Thyropteridae) were used. Geometric morphometry was used to analyze the cranial shape and size, from anatomical landmarks inserted in three views of each individual's skull (13 dorsal, 15 ventral, and 11 lateral). From the coordinates of these anatomical landmarks, the size of the centroid was used to analyze the evolution of size, in a phylogeny of bats pruned, to contain only the species analyzed in the present work. A matrix of variance and covariance was extracted from the averages of the coordinates of each species, which was submitted to PCA, for each of the three sides, to analyze the variation of the form throughout the evolutionary history. The phylogenetic signal was tested for size and shape data. Evolutionary allometry and morphological evolution rates were also tested for the three sides of the skull. Finally, analyzes of morphological convergence were performed between clades that showed the greatest accumulation of phenotypic variation. The results for size variation show skulls with little variation in relation to the common ancestor, with the greatest variation found in Phyllostomidae. The shape variation separated skulls of species that echolocate through nasal emission and those species with oral emission, for the lateral view. As for the dorsal and ventral views, the main variation was in the axis that shows long and tapered skulls on one side and brachycephalic skulls, with a high cranial vault on the other. The fastest morphological evolution rates were always for blood-eating and nectar-eating bats, and also for nasal echolocators. There was evolutionary allometry only for the lateral view of the skull, showing that only it is affected by size. Morphological evolutionary convergence was found between two subfamilies of nectarivorous species, with long and tapered skulls. There was also convergence for brachycephalic skulls of duraphagous and blood-eating frugivores, and some species of insectivores and fishing bats (Noctilio spp.). All analyzes highlighted bats that present nasal echolocations, which present a fast rate of morphological evolution in relation to oral emitters. This indicates that the greater the phenetic distance from the oral emitting insectivore ancestor, the greater diversity of forms and feeding habits appear. The blood-eating, nectar-eating and frugivorous dura-eating species, all nasal emitters, are examples of this great diversification, and were highlighted in most of the tested analyses. Diets based on hard and liquid food items generally separate in phylomorph space, suggesting that the extremes of the diet require a major overhaul of skull morphology.