Phylogenomics and species boundaries of the Atlantic reef-building coral Favia (Scleractinia, Mussidae)

Abstract

Resumo: Corais escleractíneos são os principais engenheiros de um dos ecossistemas mais diversos do planeta, os recifes de coral. Estas espécies são sensíveis às variações ambientais e estão diretamente ameaçadas por impactos antrópicos locais, sobrepesca, poluição e doenças, cujos efeitos são intensificados pela pressão gerada pelas mudanças climáticas. Para reverter os efeitos negativos destes estresses ambientais é essencial identificar as unidades taxonômicas que constituem o ecossistema recifal e compreender de forma completa suas dinâmicas populacionais, fornecendo conhecimento básico para a elaboração de planos de conservação efetivos. Nesta tese, nós utilizamos polimorfismos de nucleotídeo único (da sigla em inglês SNPs) obtidos a partir da técnica ezRAD, baseada em representação reduzida do genoma (da sigla em ingles RADseq) para responder a estas questões a respeito do coral do gênero Favia do Atlântico. No Capítulo I nós avaliamos os limites taxonômicos entre duas espécies de coral de águas rasas distribuídas ao longo das Províncias Caribenha, Brasileira e meio-Atlântica, Favia fragum e F. gravida, utilizando um total de 19,648 SNPs. Recuperamos topologias conflitantes utilizando reconstruções baseadas em concatenação e coalescência. Análises de máxima verossimilhança utilizando SNPs concatenados fornecem posicionamentos alternativos para F. fragum em relação à F. gravida do Brasil e Ilha de Ascenção, na Província M eio-Atlântica, dependendo da estratégia de filtragem e do número de sítios parcimoniosamente informativos utilizados, o que atribuímos à segregação incompleta de linhagens. Análises baseadas em coalescência forneceram estimativas mais consistentes, recuperando F. gravida do Brasil como grupo irm ão de F. fragum do Caribe, sendo a Ilha de Ascenção o clado mais basal, resultando em F. gravida como parafilética em relação à segunda espécie. No Capítulo II nós avaliamos a estrutura populacional, recuperando quatro agrupamentos genéticos principais independente do nível de dados faltantes: F. fragum do Caribe, F. gravida da Ilha de Ascenção e duas populações de F. gravida no Brasil, dividindo a costa em população Norte e Sul. AM OVA revelou variação genética entre Caribe, Brasil e Ascenção, com diferenças significativas também obtidas entre populações dentro destas províncias. A pesar dos loci se mostrarem regionalmente bem definidos, todas as populações mostraram sinais de introgressão gênica com outras populações. Análise de estruturação hierárquica revelou resolução adicional ao longo da costa brasileira e filtragem menos restritiva recuperou subpopulações geograficamente coerentes dentro dos grupos principais. Estas subpopulações também formaram clados bem suportados em nossas reconstruções filogenéticas. No Brasil, a riqueza alélica se mostrou mais alta na população sul, a qual contém o Banco de Abrolhos, uma estrutura recifal que possivelmente serviu como refúgio para corais escleractíneos durante o último máximo glacial. Em um período de transgressões e regressões oceânicas, o banco manteve, hipoteticamente, sua diversidade e talvez tenha posteriormente recolonizado outras populações. Nossos resultados revelaram três linhagens bem definidas em Favia do Atlântico, demonstrando a necessidade de reavaliação da única espécie atualmente reconhecida pela Lista Vermelha da IUCN. Também identificamos estruturação genética significativa dentro da linhagem brasileira, recuperando de forma consistente nossos locais de coleta em clados bem suportados e como agrupamentos bem definidos de acordo com coeficientes ancestrais. A pesar de forte estruturação geográfica, as populações mostraram sinais de fluxo gênico, sendo que algumas delas podem ter servido como fontes de diversidade genética no passado.

Abstract: Scleractinian corals are the main builders of one of the m ost diverse ecosystems in the world, the coral reefs. These species are sensitive to environmental variation and directly threatened by disease, local anthropic im pact climate change. To reverse the negative effects of global warming, it is essential to identify the taxonomic units that make up the reef ecosystem and fully understand their population dynamics, which provide basic knowledge for effective conservation plans. In this dissertation, we employed single nucleotide polym orphisms (SNPs) discovered via ezRAD, a flavor of reduced representations sequencing (RADseq) strategy, to assess these questions regarding the Atlantic stony coral Favia. In the First Chapter, we evaluated the taxonomic boundaries between too broadly distributed species, Favia fragum and F. gravida, using up to 19,648 SNPs. We recovered conflicting topologies based on concatenation and coalescent-based reconstructions. M aximum likelihood analysis of concatenated SNPs provided alternative placements of F. fragum in respect to F. gravida from Brazil and Ascension Island depending on the filtering strategy and number of parsimony informative sites (PIS) used, which we attributed to incomplete lineage sorting (ILS). Coalescent-based analysis provided more consistent estimates, recovering the Brazilian F. gravida as sister to Caribbean F. fragum, and the Ascension Island F. gravida as the most basal lineage, rendering F. gravida paraphyletic. In the Second Chapter, we assessed the population structuring of the genus. We recovered four main genetic clusters regardless of varying levels of missing data: F. fragum from the Caribbean, F. gravida from Ascension Island, and two populations from the Brazilian F. gravida, diving the coast into Northeast and East populations. AM OVA revealed genetic variation among the Caribbean, Brazil, and Ascension, with significant differences observed in all analyzed geographic scales. Although the loci are regionally well-defined, all populations showed signs of admixture. Hierarchical structuring analysis provided further resolution within the Brazilian coast and allowing loci with more missing data recovered geographically coherent subpopulations nested within the main groups, and these subpopulations formed well-supported clades in our phylogenetic reconstructions. W ithin Brazil, allelic richness was higher in the East population, which contains the Abrolhos Bank, a reef structure that potentially served as a refugium for Scleractinian corals after the Last Glacial Maximum. During a period of oceanic transgressions and regressions, the bank held its range and diversity and later may have recolonized other populations. Our results revealed three well-defined lineages within the Atlantic Favia, calling for the re-evaluation of the current single species recognized by the IU CN 's Red List. Furthermore, we identify significant genetic structure within the Brazilian lineage, with datasets with moderate amounts of missing data consistently recovering our sampling sites in well-supported clades and as well-defined clusters based on their ancestral coefficients. Despite strong geographic structuring, the populations showed signs of genetic exchange and some populations m ight have served as sources of genetic diversity in the past.