Influence of maternal capture stress on litter homeostatic balance and survival in the shortnose guitarfish, Zapteryx brevirostris (Muller and Henle, 1841) (Elasmobranchii, Trygonorrhinidae)

Abstract

Resumo: Elasmobrânquios têm sofrido severos declínios populacionais devido às ações antrópicas, sendo agravados por sua história de vida e características biológicas. Os efeitos sub-letais de ordem reprodutiva como resultado da captura incidental (i.e., aborto e nascimento prematuro) são mal compreendidos e negligenciados nos planos de gestão. Embora estes efeitos já tenham sido investigados para as mães, os impactos diretos na prole, como alterações fisiológicas e taxas de sobrevivência, permanecem desconhecidos. Assim, o presente estudo teve como objetivo compreender os impactos do estresse materno no equilíbrio homeostático e na sobrevivência da prole de Zapteryx brevirostris. Para isso, fêmeas prenhes capturadas incidentalmente (vivas e mortas) e suas respectivas proles foram amostradas e avaliadas quanto ao estresse (ureia, lactato e fósforo, oxigênio dissolvido) e condição energética (glicose, triglicerídeos e colesterol total). Gestantes vivas foram monitoradas por 48 horas. No caso de abortos e/ou partos prematuros, as mães e os embriões foram amostrados (biometria e sangue). Para as fêmeas que morreram sem expulsar a prole (retenção), foram coletados sangue e líquido uterino, bem como os embriões retidos. As fêmeas que sobreviveram após o monitoramento foram devolvidas à natureza. Os resultados demonstraram que o parto induzido por captura é altamente prejudicial ao recrutamento populacional. Os estágios iniciais e intermediários de desenvolvimento são críticos, com abortos (73%) e partos prematuros ocorrendo principalmente nesses estágios. O nascimento prematuro é raro para a espécie (12%). Embriões em estágio final de desenvolvimento são mais suscetíveis à retenção (14%) devido à mortalidade materna. A mortalidade da prole foi de 100%, incluindo embriões que nasceram prematuramente. Além disso, as alterações séricas maternas (aumento do lactato e fósforo) foram semelhantes para todas as condições (aborto, parto prematuro e retenção) e o estresse experimentado pelos embriões foi semelhante ao experimentado pelas mães. Quanto ao líquido uterino, foram detectadas alterações significativas para ureia, lactato e oxigênio dissolvido. Além disso, foi observado que a hipóxia uterina é o principal fator determinante na expulsão de embriões. Ademais, a base fisiológica do parto induzido pela captura parece não ser apenas de origem materna, mas também embrionária. Portanto, evitar que as fêmeas sejam capturadas durante a gravidez parece ser a única alternativa para garantir a sobrevivência materna e da prole.

Abstract: Elasmobranchs are suffering severe population declines due to anthropogenic actions, being aggravated by their life history and biological traits. The sub-lethal effects of reproductive order as a result of incidental capture (e.g., abortion and premature birth) are poorly understood and neglected in management plans. Although the effects of birth induced by capture have already been investigated for the mothers, the direct impacts on litter, such as physiological alterations and survival rates, remain unknown. Thus, the present study aimed to understand the impacts of maternal stress on litter homeostatic balance and survival in Zapteryx brevirostris. For this, pregnant females caught as bycatch (both live and dead) and their respective litter were sampled and evaluated for both stress (urea, lactate and phosphorus, dissolved oxygen) and energetic condition (glucose, triglycerides, and total cholesterol). Live pregnant females were monitored for 48 hours. In the case of abortion and/or premature births, both mothers and embryos were sampled (i.e., biometrics and blood). For females that died without expelling the litter, blood and uterine liquid were collected, as well as the embryos retained. Females that survived after monitoring was returned to the wild. Our results demonstrated that captureinduced parturition is highly harmful to population recruitment. The early and intermediate stages of development are critical, with abortions (73%) and premature births occurring mainly in these stages. Premature birth is rare for the species (12%). Embryos in the final stages of development were more susceptible to retention (14%) due to maternal mortality. Litter mortality was 100%, including embryos that born prematurely. Moreover, maternal serum alterations (increased concentrations of serum lactate and phosphorus) were similar for all categories (abortion, premature birth, and retention) and the stress experienced by the embryos is similar to the stress experienced by the mothers. As for the uterine fluid, significant alterations were detected for urea, lactate and dissolved oxygen. Here we present evidence that uterine hypoxia is the main determining factor involved in the expulsion of embryos. Moreover, the physiological basis of capture-induced parturition appears to be not only of maternal origin, but also embryonic. Therefore, preventing females from being caught during pregnancy seems the only alternative to ensure both maternal and litter survival.