Relações tri-tróficas em milho transgênico envolvendo lepidópteros pragas e seus inimigos naturais em milho transgênico

Abstract

Resumo: O milho transgênico resistente a insetos tem sido amplamente utilizado no mundo para o controle de pragas. No entanto populações de insetos resistentes tem aumentado causando perda da efetividade da tecnologia. Além disso, estudos sobre os efeitos dessas plantas sobre organismos não alvo são controversos. Nesse sentido avaliamos os efeitos de híbridos comerciais de milho transgênico YieldGard (Cry1Ab), YieldGard VTPRO (Cry1A.105 + Cry2Ab2) e Viptera (Vip3Aa20), e um híbrido não transgênico BM207 (controle), nas relações tróficas em campo. A partir dos resultados obtidos no campo, foram realizados ensaios em laboratório, para compreender os efeitos dos híbridos Bt sobre a sobrevivência, desenvolvimento e reprodução de Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae), do parasitoide Campoletis sonorensis (Hymenoptera: Ichneumonidae) e do predador Euborellia annulipes (Dermaptera: Anisolabididae). Sendo que os ensaios para o predador E. annulipes foram realizados com dois tipos de dieta; lagartas de S. frugiperda alimentadas com os híbridos (presa) e pólen + presa (dieta mista). Os ensaios de campo foram realizados em Nortelândia- MT; S. frugiperda foi tolerante aos híbridos YieldGard e YieldGard VTPRO, porém suscetível ao híbrido Viptera. No híbrido Viptera houve a ocorrência de três espécies de Leucania e três espécies de Elaphria, sendo esta a primeira citação desses gêneros em milho Bt no Brasil. As populações de parasitoides e predadores foram afetadas negativamente nos híbridos YieldGard VTPRO e Viptera. Os principais parasitoides de S. frugiperda foram Eiphosoma laphygmae (Hymenoptera, Ichneumonidae), Dolichozele sp. (Hymenoptera: Braconidae) e Archytas incertus (Diptera: Tachinidae). Lagartas de Leucania foram parasitadas por seis espécies de Braconidae e duas espécies de Tachinidae. Não foi registrado parasitismo em lagartas de Elaphria spp. Em laboratório houve 100% de mortalidade das lagartas de S. frugiperda no híbrido Viptera, no entanto, as lagartas sobreviveram aos híbridos Bt YieldGard e YieldGard VTPRO. Ambos os híbridos afetaram o período larval e pupal e o peso das lagartas e pupas. A fecundidade foi menor nas fêmeas emergidas das larvas criadas nos híbridos YieldGard e YieldGard VTPRO em relação ao controle, mas não houve diferença na viabilidade dos ovos entre os tratamentos. Os ensaios em laboratório com os inimigos naturais não foram realizados para o híbrido Viptera devido à alta mortalidade de S. frugiperda nesse híbrido. Os híbridos transgênicos YieldGard e YieldGard VTPRO causaram maior mortalidade às lagartas de S. frugiperda parasitadas por C. sonorensis e alteraram o período de desenvolvimento larval, pupal, o peso das pupas e a fecundidade das fêmeas do parasitoide, em relação ao híbrido convencional. A longevidade dos adultos do parasitoide não foi estatisticamente diferente entre os híbridos testados. A sobrevivência de ninfas e adultos de E. annulipes não foi afetada pelos híbridos, quando estes foram alimentados apenas com presas. No entanto, quando a alimentação foi à base de dieta mista, a sobrevivência das ninfas e adultos de E. annulipes foi menor nos dois híbridos transgênicos. O tempo de desenvolvimento das ninfas do predador foi mais longo em todos os tratamentos com plantas Bt. A longevidade dos adultos, foi menor nos dois híbridos transgênicos, em relação ao controle, apenas na dieta mista. Indivíduos que se alimentaram da dieta mista produziram menor número de ovos do que o tratamento controle, porém a viabilidade dos ovos não foi estatisticamente diferente nos híbridos Bt e controle, nas duas dietas avaliadas. Em conclusão, observamos que os híbridos Bt alteraram a composição da estrutura trófica, como a presença de lagartas de Leucania e Elaphria no híbrido Viptera, e redução da população de inimigos naturais nos híbridos YieldGard e Viptera. Em laboratório foram observados efeitos negativos dos híbridos YieldGard e YieldGard VTPRO no desenvolvimento de parasitoide larval C. sonorensis e no predador E. annulipes. Palavras-chave: Milho Bt, pólen, tesourinha, parasitoide, sobrevivência, reprodução, Cry, Viptera

Abstract: Transgenic maize resistant to insects has been widely used in the world for lepidopteran pest control. However, populations of insect pests have increased causing loss of effectiveness of the technology. Moreover, studies on the effects of these plants on non-target organisms are controversial. We evaluated the effects of the commercial transgenic maize hybrids YieldGard (Cry1Ab), YieldGard VTPRO (Cry1A.105 + Cry2Ab2) and Viptera (Vip3Aa20) and a non-transgenic hybrid BM207 (control) in field and laboratory trophic relationships. From the results obtained in the field, laboratory tests were carried out to analyze the effects of Bt hybrids on the survival, development and reproduction of Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae), the parasitoid Campoletis sonorensis (Hymenoptera: Ichneumonidae) and the predator Euborellia annulipes (Dermaptera: Anisolabididae). The tests for the predator E. annulipes were performed with two types of diet; S. frugiperda caterpillars fed hybrids (prey) and pollen + prey (mixed diet). Field trials were conducted in Nortelândia-MT; S. frugiperda was tolerant to YieldGard and YieldGard VTPRO hybrids but susceptible to the Viptera hybrid. In the Viptera hybrid three species of Leucania and three species of Elaphria were collected for the first time in Bt maize in Brazil. Populations of parasitoids and predators were negatively affected in the YieldGard VTPRO and Viptera hybrids. The main parasitoids of S. frugiperda were Eiphosoma laphygmae (Hymenoptera: Icheneumonidae), Dolichozele sp. (Hymenoptera: Braconidae) and Archytas incertus (Diptera: Tachinidae). Leucania caterpillars were parasitized by six species of Braconidae and two species of Tachinidae. No parasitism was recorded on Elaphria spp. In the laboratory there was 100% mortality of S. frugiperda caterpillars in the Viptera, however, the caterpillars survived in the Bt YieldGard and YieldGard VTPRO hybrids. Both hybrids affected the larval and pupal period and the weight of caterpillars and pupae. Fecundity was lower in emerged females of larvae reared on YieldGard and YieldGard VTPRO hybrids compared to control, but there was no difference in egg viability between treatments. Laboratory tests with the natural enemies were not performed for the Viptera hybrid, due to the high mortality of S. frugiperda in this hybrid. Transgenic hybrids YieldGard e YieldGard VTPRO caused higher mortality to S. frugiperda caterpillars parasitized by C. sonorensis in relation to control. The YieldGard VTPRO and YieldGard transgenic hybrids altered larval and pupal development, pupal weight and females' fecundity of the parasitoid. Longevity was not statistically different between the tested hybrids. The survival of nymphs and adults of E. annulipes was not affected by the hybrids when they were fed only preys. However, when feeding was based on the mixed diet, the survival of nymphs and adults of E. annulipes was lower in the two transgenic hybrids. The development time of predator nymphs was longer in all treatments with Bt plants. The longevity of the adults, until the evaluated period, was lower in the three transgenic hybrids, in relation to the control, only in the mixed diet. However, the viability of the eggs was not statistically different in the Bt and control hybrids in the two diets evaluated. In conclusion, we observed that the Bt hybrids altered the composition of the trophic structure, for example the presence of Leucania and Elaphria caterpillars in the Viptera hybrid, and reduction of the natural enemy population in the YieldGard VTPRO and Viptera hybrids. Negative effects of the YieldGard and YieldGard VTPRO hybrids were observed on the development and reproduction of the larval parasitoid C. sonorensis and on the predator E. annulipes. Key-words: Bt maize, pollen, earwig, parasitoid, survival, reproduction, Cry, Viptera