Integrative taxonomy Of Naineris Blainville, 1828 (Annelida, Sedentaria, Orbiniidae)

Abstract

Resumo: Naineris é um gênero cosmopolita da família Orbiniidae Hartman, 1942 que inclui espécies de águas tropicais e temperadas. Naineris é reconhecida entre os demais gêneros da família por apresentar prostômio redondo ou truncado e uma clara distinção tórax-abdômen. As três espécies de Naineris mais bem estudadas são consideradas cosmopolitas na literatura corrente: N. setosa (Verril, 1900), N. dendritica (Kinberg, 1867) e N. laevigata (Grube, 1855). Por outro lado, a literatura taxonômica mais recente tem questionado o presumido cosmopolitismo da maioria das espécies de poliquetas, ficando restrito apenas a algumas espécies invasoras e outras do mar profundo. A monofilia de Naineris também é controversa. Evidências morfológicas recuperaram Naineris como parafilético, mas análises moleculares recuperaram Naineris formando um clado junto com Protoaricia, ou ainda como parafilético. Frente a este histórico taxonômico, a revisão de Naineris com uma abordagem integrativa é necessária para uma melhor compreensão da evolução do gênero e para confirmar ou rejeitar o suposto cosmopolitismo dessas espécies, considerando atributos morfológicos e dados moleculares. No primeiro capítulo, nós realizamos a primeira revisão integrativa de Naineris, considerando dados morfológicos e moleculares. Nossa análise molecular incluiu 159 espécimes de Naineris, representando 25 espécies coletadas ao longo do globo. As filogenias (ambas Máxima Verossimilhança: MV e métodos de Inferência Bayesiana: IB) baseadas na matriz combinada de dois marcadores mitocondriais (COI e 16S) e um nuclear (28S) resultou em quatro grandes clados bem suportados, cada um suportado por sinapomorfias morfológicas. O clado Naineris s. str. inclui Naineris quadricuspida (espécie tipo) e compartilha a presença de prostômio arredondado a truncado, papila neuropodial torácica posicionada no meio do lobo, cílios dorsais entre as bases das brânquias, uncinos bífidos dispostos em fileiras múltiplas, ausência de subuncinos, órgãos sensoriais dorsais sempre pareados por segmento, início branquial fixo, com brânquias deslocadas medialmente. O clado Protoaricia combinou espécies com prostômio arredondado a truncado, papila neuropodial torácica em uma parte superior do lobo, presença de ciliacão entre as bases das brânquias, uncinos bífidos nunca presentes, uncinos dispostos em uma ou mais fileiras, subuncinos podem estar presentes, órgãos dorsais ovais pares ou múltiplos por segmento, início branquial desde segmentos torácicos ou abdominais, com início fixo ou variável, brânquias deslocadas lateralmente. O clado Protoaricia compreende três sub clados, nomeados de acordo a espécie mais bem conhecida de cada um deles, por conveniência. O sub clado "Protoaricia bicornis" combina espécies com prostômio redondo a truncado, ciliacão dorsal entre as bases das brânquias, ausência de estatocistos, papila neuropodial torácica em uma parte superior do lobo, presença de uma fileira ventral de uncinos neuropodiais digitiformes no tórax, fileira transversal de uncinos ausente, presença de subuncinos, órgãos sensoriais dorsais ovais e múltiplos por segmento, início branquial nos segmentos torácicos, brânquias torácicas lateralmente deslocadas. O sub clado "Protoaricia setosa" inclui três espécie com prostômio arredondado a truncado, ciliacão dorsal entre as bases das branquiais, papila neuropodial torácica em uma parte superior do lobo, ausência de uncinos e subuncinos, órgãos sensoriais dorsais pares e ovais, início branquial desde os segmentos torácicos, branquiais deslocadas lateralmente, emergindo de um segmento fixo, e o sub clado "Protoaricia laevigata" compreende espécie com prostômio redondo a truncado, ciliacão dorsal entre as bases das brânquias, presencia de estatocistos, papila neuropodial torácica em uma parte superior do lobo, fileira ventral de uncinos acuminados, fileira transversal de uncinos com pontas não divididas, presença de subuncinos, órgãos sensoriais dorsais ovais e pares por segmento, início branquial nos segmentos torácicos ou abdominais, brânquias torácicas deslocadas lateralmente. Nossos resultados sugerem a polifilia do gênero Naineris, com Naineris sensu stricto incluindo N. quadricuspida e N. uncinata, e o resto das espécies agrupadas em um clado separado junto com Protoaricia. Após revisão crítica de descrições, redescrições e outros registros, nós consideramos válidas 6 espécies de Naineris, 16 de Protoaricia e 3 de Pettibonella. Nós também transferimos N. victoriae para Pettibonella baseado em dados morfológicos, incrementando o número de espécies deste gênero a três. Para cada espécie foram fornecidas as listas de sinonímias, locação e número de tombo do material tipo, localidade tipo, distribuição geográfica, habitat, etimologia e disponibilidade de dados moleculares. No segundo capítulo, nós realizamos um estudo comparativo de materiais do complexo Protoaricia setosa comb. nov. dos oceanos Pacífico e Atlântico e reexaminamos o material tipo para testar o presumido cosmopolitismo de P. setosa comb. nov. A filogenia molecular a análise de delimitação de espécies baseados nos mesmos marcadores revelou a presença de três espécies. Um clado com ampla distribuição Amphi-Atlantica foi atribuído a Protoaricia setosa comb. nov. s. str. O Segundo clado do Atlantico restrito ao Sul e Sudeste do Brasil foi descrito como uma espécie nova, Protoaricia lanai sp. n. comb. nov. O terceiro clado, reportado no Pacífico Noroeste, foi identificado como uma espécie nova, mas não foi descrito formalmente devido a presença de apenas minhocas de tamanho juvenil no material estudado. Descrições morfológicas detalhadas de vários caracteres diagnósticos no complexo Protoaricia setosa comb. nov. foram fornecidas. Finalmente, no terceiro capítulo, nós realizamos uma abordagem integrativa a Protoaricia laevigata comb. nov. (Grube, 1855) para testar o seu presumido cosmopolitismo. Nós demonstramos que material sintipo de Protoaricia laevigata comb. nov. é uma mistura de duas espécies. Nós redescrevemos e designamos um lectótipo de Protoaricia laevigata comb. nov. e reestabelecemos P. anserina comb. nov. (Claparède, 1864). Baseado nas sequencias COI, 16S, e 28S de espécimes de diferentes localidades, nós reconstruímos a filogenia utilizando MV e métodos de IB. Os nossos resultados recuperaram quatro clados bem suportados, Florida, Mar Negro, e dois para o Mar Mediterrâneo, representando ambos morfotipos de Grube. A nossa análise reforça que outros registros em todo o mundo precisam ser reavaliados para rejeitar o cosmopolitismo de P. laevigata comb. nov.

Abstract: Naineris is a cosmopolitan genus of the family Orbiniidae Hartman, 1942 that includes species from tropical to temperate waters. Naineris is distinguished for having a rounded or truncate prostomium and a clear distinction between thorax and abdomen. The three best-studied species of Naineris are considered cosmopolitan in literature: N. setosa (Verril, 1900), N. dendritica (Kinberg, 1867), and N. laevigata (Grube, 1855); however, most of the "cosmopolitan species" are rare, being restricted to only a few invasive species and others from the deep sea. The monophyly of Naineris is also disputable. Morphological evidence recovered Naineris as paraphyletic, whereas molecular analysis recovered Naineris in a clade with Protoaricia, as polyphyletic. Facing this taxonomic history, the revision of Naineris with an integrative approach is necessary to better understand the evolution of the genus and to assess the distribution patterns of valid species, considering their morphology and molecular data. In the first chapter we performed the first integrative revision of Naineris, based on morphology and molecular data. Our molecular analysis includes 159 specimens of Naineris representing 25 species collected worldwide. Phylogeny (both Maximum Likelihood: ML and Bayesian Inference: BI methods) based on the combined matrix of two mitochondrial (COI and 16S) and one nuclear (28S) marker results in four large and well supported clades, each supported by morphological synapomorphies. Clade Naineris s. str. includes Naineris quadricuspida (type species) and shares the presence of rounded to truncate prostomium, thoracic neuropodial papilla in the middle of lobe, presence of dorsal cilia between branchial bases, bifid uncini arranged in several rows, absence of subuluncini, dorsal sensory organs always paired, branchial start fixed with branchiae medially displaced. Clade Protoaricia contained species with rounded to truncate prostomium, thoracic neuropodial papilla in upper part of lobe, presence of dorsal cilia between branchial bases, uncini never bifid, uncini arranged in one or two rows, subuluncini may be present, oval-shaped dorsal sensory organs paired or multiple per segment, branchial start from thoracic or abdominal segments, branchial start fixed or variable, with branchiae laterally displaced. Protoaricia clade comprises three subclades, named after the best-known species of each of them for convenience. "Protoaricia bicornis" subclade combined species with rounded to truncate prostomium, dorsal cilia between branchial bases, absence of statocysts, thoracic neuropodial papilla in upper part of lobe, ventral row of digitiform thoracic neuropodial uncini, transversal row of uncini absent, subuluncini present, dorsal sensory organs oval-shaped and multiple per segment, brachial start from thoracic segments, thoracic branchiae laterally displaced. "Protoaricia setosa" subclade included species with rounded to truncate prostomium, dorsal cilia between branchial bases in abdominal segments, thoracic neuropodial papilla in an upper position, thoracic neuropodial uncini and subuluncini absent, paired and oval-shaped dorsal sensory organs, branchial start from thoracic segments, branchiae laterally displaced, emerging from a fixed segment, and "Protoaricia laevigata subclade" was comprised of species with rounded to truncate prostomium, dorsal cilia between branchial bases, presence of statocysts, thoracic neuropodial papilla in upper part of lobe, ventral row of acuminate thoracic neuropodial uncini, transversal row of uncini with undivided tips, subuluncini present, dorsal sensory organs oval-shaped and paired per segment, brachial start from thoracic or abdominal segments, thoracic branchiae laterally displaced. Our results suggest polyphyly of the genus Naineris with Naineris sensu stricto including N. quadricuspida and N. uncinata, and the rest of the species grouped in a separate clade with Protoaricia. After critical revision of descriptions, redescriptions, and other records, we considered 6 species of Naineris, and 16 species of Protoaricia as valid. We also transferred N. victoriae to Pettibonella based on morphological data increasing the number of species in the genus up to 3. For each species, we provide a synonym list, location, and catalog number of type material, type locality, geographic distribution, habitat, etymology, and availability of molecular data. In the second chapter, we performed a comparative study of the materials of the Protoaricia setosa comb. nov. complex from the Pacific and the Atlantic Oceans and re-examined the type material to test the presumed cosmopolitanism of P. setosa comb. nov. Molecular phylogenetic and species delimitation analyses based on the same three markers revealed the presence of three species. One clade with wide Amphi-Atlantic distribution was attributed as Protoaricia setosa comb. nov. s. str. The second Atlantic clade restricted to Southern and South-eastern Brazil was described as a new species, Protoaricia lanai sp. n. comb. nov. The third clade, reported from the Northwestern Pacific, was identified as a new species but was not formally described due to the presence of only juvenile-sized worms in the studied material. Detailed morphological descriptions of several diagnostic characters in the Protoaricia setosa comb. nov. complex is provided. Finally, in the third chapter, we performed an integrative approach to Protoaricia laevigata comb. nov. (Grube, 1855) to test its presumed cosmopolitanism. We demonstrate that the syntype material of P. laevigata comb. nov. comprises a mixture of two species. We redescribe and designate a lectotype for P. laevigata comb. nov and reinstate Protoaricia anserina comb. nov. (Claparède, 1864). Based on sequences COI, 16S, and 28S of specimens from different localities, we reconstructed a phylogeny utilizing ML and BI methods. Our result recovered four supported clades, Florida, the Black Sea, and two for the Mediterranean Sea, representing both Grube morphotypes. Our analysis reinforces that other records worldwide need to be reevaluated to reject the cosmopolitanism of P. laevigata comb. nov.