Marine annelids as potencial models for assessing the impacts of algal toxins

Abstract

Resumo: Florações de algas nocivas - FANs - são eventos causados por microalgas, potencialmente nocivas aos animais aquáticos e/ou à saúde humana. Algumas espécies produzem ficotoxinas, que podem entrar em contato com organismos por meio de diferentes vias de exposição, desencadeando uma série de mecanismos toxicocinéticos (TK) e toxicodinâmicos (TD). O presente estudo teve como objetivo investigar as rotas que as ficotoxinas percorrem em anelídeos marinhos e os mecanismos de ação desencadeados. Por meio de uma revisão sistemática, identificamos e avaliamos estudos dos grupos de ficotoxinas: toxinas diarreicas (diarrhetic shellfish toxins-DSTs); toxinas paralisantes (paralytic shellfish toxins- PSTs); brevetoxinas (brevetoxins-PbTXs); ácido domóico (domoic acid-DA); e palitoxinas e ovatoxinas (palytoxins -PLTX). Embora a literatura seja muito escassa para esses grupos químicos, há boas evidências de que os anelídeos podem ser indicadores destes compostos no ambiente marinho. Além de responsivos às toxinas, em níveis organísmicos e sub-organísmicos, os anelídeos podem ser facilmente encontrados e coletados durante eventos de florações tóxicas. Confirmamos que a literatura é composta somente de estudos pontuais, e que PbTXs, PSTs e DA parecem ser as maiores lacunas de conhecimento no que tange à TK em anelídeos, embora algumas informações relevantes sobre TD sejam relatadas. Toxinas mais potentes, como PLTXs e PbTXs, podem causar mortalidade e diminuição da abundância de anelídeos. Toxinas como o DST não promovem efeitos letais conhecidos. Nesse sentido, conduzimos um estudo de caso com o anelídeo Laeonereis acuta exposto a DSTs. O experimento em laboratório revelou um acúmulo significativo de ácido ocadaico relacionado à dose administrada, bem como efeitos subletais, como indicado pelos biomarcadores de estresse oxidativo glutationa-S-transferase (GST), catalase (CAT), glutationa reduzida (GSH) e peroxidação lipídica (LPO). Os vermes alimentados com células de Prorocentrum lima exibiram níveis mais elevados de LPO, que, juntamente com uma inibição de CAT e GSH, indicaram claramente uma situação de estresse oxidativo após exposição aos dinoflagelados produtores de DSTs. Em última análise, anelídeos se revelaram bons modelos para a avaliação da toxicidade de microalgas, sobretudo bênticas, em experimentos de laboratório de curta duração. Em especial, deve ser encorajado o uso de anelídeos em futuras investigações ecotoxicológicas que busquem avaliar os mecanismos de ação dessas algas formadoras de FANs em invertebrados marinhos. A escolha de espécies cosmopolitas e numericamente dominantes de anelídeos fortaleceria a validação e a extrapolação de resultados em análises de risco em diferentes regiões afetadas pelas FANs.

Abstract: Harmful algal blooms - HABs - are natural events caused by planktonic and benthic microalgae, potentially noxious to aquatic animals. Phycotoxins can typically come into contact with organisms through various exposure routes that can be assessed by the toxicokinetic (TK) and toxicodynamic (TD) mechanisms. The present study aimed to investigate the routes of phycotoxins in marine annelids. Through a systematic review, we retrieved and assessed studies related to the diverse groups of phycotoxins: diarrhetic shellfish toxins (DST); paralytic shellfish toxin (PST); brevetoxins (PbTXs); domoic acid (AD); and pallitoxins and its congeners, the ovatoxins (PLTX). We found that although the literature is very sparse for these groups, there is good evidence that annelids may be reliable indicators of phycotoxins. As well as responding to harmful species at organismic and suborganismic levels, they are easily found in areas affected by algal blooms. We confirm that the literature mostly comprise punctual studies. PbTXs, PST, and AD seem to be largest gaps in TK in annelids, but some relevant information about DT is already available. More potent toxins such as PLTXs and PbTXs can cause mortality and a decrease in annelid abundance. Toxins such as DST do not promote known lethal effects. In our review, there is evidence of sublethal effects on annelid cells. In this sense, we carried out a case study with the annelid Laeonereis acuta exposed to DST. Our ecotoxicological test revealed a significant accumulation of okadaic acid related to the administered dose and sublethal effects indicated by oxidative stress biomarkers-glutathione-S-transferase (GST), catalase (CAT), reduced glutathione [GSH], and lipid peroxidation (LPO). DST-fed worms exhibiting higher levels of LPO, together with inhibition of CAT and GSH, clearly indicate an oxidative stress situation in worms exposed to DST-producing dinoflagellates. Ultimately, annelids proved to be good models for evaluating microalgal toxicity, especially benthic, in short-term laboratory experiments. In particular, the use of annelids in future ecotoxicological investigations that seek to assess the mechanisms of action of these HAB-forming algae on marine invertebrates should be encouraged. The choice of cosmopolitan and numerically dominant species of annelids would strengthen the validation and extrapolation of results in risk analyzes in different regions affected by HABs.