Uso de redes de interação para testar hipóteses de diversificação dos Gyrodactylidae (Monogenoidea: Platyhelminthes)

Abstract

Resumo: os Gyrodactylidae são animais de grande importância econômica e biológica. É a única família de Monogenoidea a apresentar reprodução por hiperviviparidade, considerada uma inovação-chave em Gyrodactylidae. Essa família é representada por espécies vivíparas e ovíparas. Acredita-se que a origem da família esteja associada à dispersão de um ancestral marinho para um grupo de peixes de água doce da América do Sul. Espécies ovíparas são encontradas apenas na Região Neotropical. A hiperviviparidade é uma característica única do grupo e supostamente confere ao clado vivíparo uma altíssima habilidade de dispersão e troca de hospedeiros, resultando em um grande número de espécies amplamente distribuídas em todos os continentes e oceanos do mundo. Aparentemente, o clado vivíparo representa um agrupamento monofilético, enquanto que as espécies ovíparas formam um grupo parafilético basal. Acredita-se que os Gyrodactylidae vivíparos tenham sofrido uma grande diversificação devido à extensa radiação adaptativa, o que é discutido por vários autores. Outro fator que pode ter contribuído para essa diversificação é a especiação por isolamento periférico seguida de troca de hospedeiros, decorrente da habilidade dos parasitos dispersarem durante toda fase da vida. Se as previsões do modelo de Boeger et al. (2003, 2005) estiverem corretas, espécies ovíparas de Gyrodactylidae devem apresentar uma distribuição restrita (em hospedeiros Loricariidae e outras famílias próximas) e fortemente associada a processo de coespeciação, enquanto que os Gyrodactylidae vivíparos apresentarão um padrão de distribuição mais amplo e com baixa associação com eventos coevolutivos. O objetivo deste trabalho é testar essas hipóteses utilizando análises ecológicas e de coevolução. Esse estudo foi realizado através de um intenso esforço de coleta, em um único trecho do rio Marumbi-PR, Brasil, fornecendo uma amostragem dos principais representantes das famílias de hospedeiros mais comuns da região. O estudo indica que a associação ecológica entre os girodactilídeos e seus hospedeiros esta fortemente relacionada aos processos de coevolução entre essas espécies. A rede de interação de Gyrodactylidade e seus hospedeiros indicam que ocorre uma forte interação entre as espécies do grupo ovíparo de Gyrodactylidae com espécies de Loricariidae, enquanto que as espécies parasitas do clado vivíparo fazem interações com quase todos os representantes das famílias de hospedeiros amostradas. Os resultados das redes de interação entre os girodactilídeos ovíparos e vivíparos corrobora com as hipóteses sobre a diversificação propostas por Boeger et al. (2003). As espécies do grupo ovíparo mostram-se mais aninhadas quando comparadas com o grupo vivíparo, indicando que o grupo ovíparo possui maior número de interações com espécies hospedeiras. A análise de modularidade indica que as espécies do grupo ovíparo mostraram alta especificidade às espécies hospedeiras de Loricariidae, enquanto que, as espécies do clado vivíparo estão distribuídas em hospedeiros de diferentes táxons, mas ao contrário do esperado, mostram um padrão de alta especificidade com seus hospedeiros. A análise de coevolução entre as espécies de Gyrodactylidae e seus hospedeiros, está igualmente congruente à hipótese de Boeger et al.(2003). Para as espécies ovíparas, a congruência com a hipótese está diretamente associada a processos de coespeciação. Enquanto os vivíparos apresentam características que aumentam sua habilidade de colonizar novas linhagens de hospedeiros, eles aparentemente passam por um processo de especialização/adaptação à linhagem do hospedeiro. Esse processo o limita a linhagens hospedeiras mais próximas, as quais compartilham recursos semelhantes (simplesiomorfias) devido à ancestralidade mais recente. Portanto, o cenário observado na estrutura da comunidade de peixes e seus Gyrodactylidae parece estar fortemente relacionado com o processo denominado "ecological fitting", definido por Brooks e McLennan (2002).

Abstract: gyrodactylidae are animals of great economic and biological importance. It is the only family of Monogenoidea to show reproduction by hyperviviparity, considered a key innovation in Gyrodactylidae. This family is represented by oviparous and viviparous species. It is believed that the origin of the family must be associated to dispersion of a marine ancestor to a group of freshwater fish from South America. Oviparous species are found only in the Neotropical region. Hyperviviparity is a unique feature of the group and viviparous clade supposedly results in a high ability of dispersion and host switching, resulting in a large number of species widely distributed in all continents and oceans of the world. Apparently, the viviparous clade represents a monophyletic group, whereas oviparous species form a basal paraphyletic group. It is believed that the viviparous Gyrodactylidae have suffered a great diversification due to the extensive adaptive radiation, which is discussed by several authors. Another factor that may have contributed to this diversification is the speciation by peripheral isolation following host switch, caused by the ability of this parasite group to disperse during the entire life. If the predictions of Boeger et al. (2003, 2005) model are correct, the oviparous Gyrodactylidae species must have a restricted distribution (in Loricariidae hosts and other related families) which is strongly associated to coespeciation processes, whereas the viviparous Gyrodactylidae will present a wider host distribution with limited influence of coevolutionary events. This study aims to test these hypotheses using ecological and coevolutionary analysis. This study was realized through an intensive effort to collect in a single stretch of the Marumbi River-PR, Brazil, providing a sampling of the main representatives of the most common species and host families in the region. The study indicates that the ecological association between gyrodactylids and their hosts is closely related to the coevolution processes among these species. The network of Gyrodactylidae and their hosts indicates that there is a strong interaction between the of oviparous Gyrodactylidae species with Loricariidae species, while the parasites species of viviparous clade interact with almost all representatives of hosts families sampled. The comparative results of the interaction networks between oviparous and viviparous gyrodactylids corroborate the hypotheses of diversification proposed by Boeger et al. (2003). The oviparous species group is more nested when compared with the viviparous, indicating that the species of oviparous group have a higher number of host species interactions. The modularity analysis indicates that the species of the oviparous group show high specificity to host species of Loricariidae, while viviparous species clade are distributed in hosts of different taxa, but opposite to the expectations, show high specificity pattern with their hosts. The coevolution analysis between Gyrodactylidae and their hosts are very consistent with the hypothesis of Boeger et al. (2003). For oviparous species, the congruence with the hypothesis is directly associated with coespeciation processes. While the viviparous have characteristics that increase their ability to colonize new host lineages, they apparently go through a process of specialization / adaptation to the host lineage. This process limits its distribution to closely related hosts species which share similar resources (e.g., symplesiomorphies) due to a recent ancestrality. Thus, the structure of the community of fishes and their Gyrodactylidae seems to be strongly influenced by the process termed "ecological fitting", as defined by Brooks and McLennan (2002).