A evolução do canto em aves : integrando morfologia, filogenia e ambiente

Abstract

Resumo: A comunicação acústica tem sido um marco na evolução das aves. Estudos sobre evolução do canto geralmente levantam o papel das características morfológicas influenciando o aparato de produção do canto, estrutura do habitat causando barreiras à transmissão do canto, partilha de nicho acústico para evitar sobreposição de sinais entre espécies e deriva cultural durante o processo de aprendizagem. O aumento na disponibilidade de informações sobre a relação filogenética entre espécies, informações ecológicas e a disponibilidade de gravações de alta qualidade permite investigar como estes fatores contribuem para moldar o canto dentro de uma perspectiva macroecológica. Neste estudo foram utilizados métodos filogenéticos comparativos e estatística espacial a fim de testar hipóteses clássicas de limitação (ambiental e morfológica) sobre a estrutura do canto de aves suboscines (famílias Thamnophilidae, Tyrannidae e Pipridae) e oscines (famílias Parulidae e Turdidae). No primeiro capítulo nós testamos a Hipótese de Adaptação Acústica (HAA) (limitação ambiental) em uma ampla escala utilizando uma medida quantitativa de vegetação, a Normalized Difference Vegetation Index (NDVI). Após controlar os efeitos filogenéticos e espaciais sobre os parâmetros do canto, somente Thamnophilidae e Tyrannidae exibiram o padrão esperado segundo a HAA, relacionado à frequência do canto, com uma relação negativa entre frequência e NDVI: cantos em ambiente florestal apresentaram menores valores de freqüência do que cantos em ambientes abertos. A maioria dos modelos com resultados significativos incluiu massa corporal, indicando a influência da morfologia como uma forte limitação sobre a freqüência do canto. Por outro lado, características temporais do canto não foram afetadas pela vegetação. No segundo capítulo nós resumimos a variação interespecífica nas características do canto dessas famílias utilizando análise de componentes principais (PCA) e ajustamos modelos de evolução alternativos (White noise, Brownian motion, Ornstein-Uhlenbeck and Early burst) sobre os scores dos componentes principais do canto. O primeiro PC apontou por aproximadamente 40% da variância em todas as famílias, indicando que o principal eixo de variação da evolução do canto envolve mudanças na freqüência do canto. Mais ainda, os modelos mais simples (White noise e Brownian motion) mostraram melhor ajuste para a maioria dos componentes principais do canto. Finalmente, no terceiro capítulo nós testamos se estas famílias experimentam um balanço entre a variação na freqüência do canto (frequency bandwidth- FB) e a taxa de repetição de elementos (notas) do canto (song rate – SR), já demonstrada em outros taxa. Nós utilizamos dois métodos de regressão para estimar essas relações: upper bound e quantile regression. Os resultados da upper bound regression foram afetados pelos intervalos estabelecidos em SR. Utilizando intervalo de 1 Hz somente Pipridae exibiu a relação negativa esperada entre FB e SR, mas utilizando intervalo de 2 Hz, Thamnophilidae, Pipridae e Turdidae mostraram resultados significativos. Uma vez que as regressões pelos métodos upper bound e quantile tiveram resultados conflitantes nós utilizamos análise de regressão filogenética (PGLS) para testar o efeito do tamanho do bico e massa corporal (limitação morfológica) diretamente sobre FB e SR. As medidas do bico foram resumidas utilizando análise de componentes principais e os scores dos componentes foram posteriormente utilizados nas análises PGLS. Em quatro famílias todas as medidas do bico foram reduzidas no primeiro componente principal, somente em Pipridae foram necessários dois eixos para representar o tamanho do bico. Os modelos de melhor ajuste apontados pela PGLS foram os que incluíram a interação entre o PC do bico e o log da massa corporal. A morfologia do bico e massa corporal afetaram FB e SR em Thamnophilidae e Parulidae. Em Thamnophilidae bicos pequenos e aves mais leves produzem taxas de repetição mais rápidas e maior variação na faixa de freqüências produzidas, consistente com a hipótese de limitação morfológica sobre a produção do canto. Concluindo, os resultados desta tese provêm evidências para os seguintes princípios gerais a respeito da evolução do canto: (1) as características do canto relacionadas à freqüência são limitadas pelo ambiente e morfologia. Entretanto, para a maioria das famílias, características temporais do canto não mostraram qualquer tipo de limitação, com exceção de SR em Thamnophilidae que foi afetada pela morfologia do bico e massa corporal; (2) em geral os modelos mais simples, sem estrutura de correlação (White Noise) ou com uma taxa de evolução constante ao longo dos ramos da filogenia (Brownian motion) apresentaram melhor ajuste às características do canto, indicando que elas podem evoluir de modo mais simples do o usualmente imaginado; (3) massa corporal é uma importante característica que limita propriedades dos cantos e deveria ser incluída em qualquer estudo bioacústico comparativo; (4) a história evolutiva das famílias irá determinar o potencial para a evolução do canto e as características morfológicas e fisiológicas impostas pela filogenia são importantes em limitar as propriedades acústicas dos cantos.

Abstract: Acoustic communication has been a hallmark of avian evolution. Studies on birdsong evolution generally invoke the role of morphological characteristics influencing the sound-producing apparatus, habitat structure causing barriers on sound transmition, niche acoustic partitioning among species to avoid overlapping their signals and cultural drift during song learning process. The increasing data availability on the phylogenetic relationships between species, ecological information and the availability of high quality recordings allows for investigating how these factors contribute in shaping song evolution into a macroecological perspective. In this study we used phylogenetic comparative methods and spatial statistic to test classical constraints hypotheses (environmental and morphological) on song structure of suboscine (families Thamnophilidae, Tyrannidae and Pipridae) and oscine (families Parulidae and Turdidae) birds. In the first chapter we tested the Acoustic Adaptation Hypotheses (AAH) (environmental constraint) in a broad scale using a quantitative measure of vegetation, the Normalized Difference Vegetation Index (NDVI). After controlling the phylogenetic and spatial effects on song parameters, only Thamnophilidae and Tyrannidae exhibited the expected pattern under AAH related to song frequency, with a negative relation between song frequency and NDVI: songs in forest environment presented lower frequency values than songs in open environment. Most models with significant results included body mass, indicating the strong influence of morphology as a constraint on song frequency. On the other hand, temporal song traits analyzed not were affected by vegetation. In the second chapter we summarized the interspecific variation in song traits in these families using principal component analysis fitting alternative models of evolution (White noise, Brownian motion, Ornstein-Uhlenbeck and Early burst) on the PC scores. The first PC, which accounted for approximately 40% of the variance in all families, indicated that the main axis of birdsong evolution involves changes in song frequency. In addition, the simplest models (White noise and Brownian motion) showed the best fit to most of song principal component scores. Finally, in the third chapter we tested whether these families experience the tradeoff between frequency bandwidth (FB) and song rate (SR) already demonstrated in other taxa. We used upper bound and quantile regressions to estimate these relations. Upper bound results were affected by intervals established in song rate. Using 1 Hz only Pipridae exhibited the expected negative relation between FB and SR, but using 2 Hz, Thamnophilidae, Pipridae and Turdidae showed significant results. Given that upper bound and quantile regression showed conflicting results, we used phylogenetic generalized least squares (PGLS) analysis to test the effect of the beak size and body mass (morphological constraint) directly on FB and SR. Four beak measures were summarized using principal component analysis and the beak PC scores were posteriorly used in the PGLS analysis. In four families all beak measures were summarized into the first PC, only in Pipridae were needed two PCs to represent beak size. The best fit of PGLS models were that included the interaction between beak PC’s and log of the body mass. Beak morphology and body mass affected FB and SR in Thamnophilidae and Parulidae. In Thamnophilidae, small beaks and body mass produces the faster rates and broad frequency bandwidth, consistent with the hypothesis of constraints on sound production. In conclusion, the results of this thesis provide evidence for the following general principles regarding birdsong evolution: (1) frequency characteristics are constrained by environment and morphology. However, to most families temporal song characteristics not showed any kind of constraint, with exception of song rate in antbirds that was affected by beak morphology and body mass; (2) in general simplest models representing no correlation structure (White noise) or a constant rate of evolution along the phylogeny branch (Brownian motion) presented the best fit to song characteristics, indicating that they could has evolved by more simple than usually is suspected; (3) body mass is a morphological characteristic extremely important in constraining song properties and should be included in any comparative study in bioacoustic, and finally (4) the evolutionary history of the families will determine the potential to song evolution and the morphological and physiological characteristics imposed by phylogeny are important in constraint acoustic song properties.